Die systemische Behandlung von Hühnern mit Fluralaner führt zur Mortalität bei Triatoma gerstaeckeri, dem Überträger des Erregers der Chagas-Krankheit

Nov 13, 2023

Parasites & Vectors Band 16, Artikelnummer: 178 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Die Chagas-Krankheit bleibt in ganz Amerika eine anhaltende, durch Vektoren übertragene, vernachlässigte Tropenkrankheit und bedroht die Gesundheit von Mensch und Tier. Zur Bekämpfung von Triatomin-Überträgerpopulationen wurden verschiedene Bekämpfungsmethoden eingesetzt, wobei Haushaltsinsektizide am häufigsten eingesetzt werden. Als Alternative zu Umweltsprays ermöglichen wirtsspezifische systemische Insektizide (oder Endektozide) die Anwendung von Chemikalien auf Wirbeltierwirte, was zu giftigen Blutmahlzeiten für Arthropoden führt (Xenointoxikation). In dieser Studie haben wir drei systemische Insektizidprodukte auf ihre Fähigkeit zur Abtötung von Triatominen untersucht.

Den Hühnern wurden die Insektizide oral verabreicht, anschließend durften sich Triatomine von den behandelten Hühnern ernähren. Zu den getesteten Insektizidprodukten gehörten: Safe-Guard® Aquasol (Fenbendazol), Ivomec® Pour-On (Ivermectin) und Bravecto® (Fluralaner). Triatoma gerstaeckeri-Nymphen durften sich 0, 3, 7, 14, 28 und 56 Tage nach der Behandlung von mit Insektiziden lebenden Vögeln ernähren. Der Überlebens- und Fütterungsstatus der T. gerstaeckeri-Insekten wurde mithilfe von Kaplan-Meier-Kurven und logistischer Regression aufgezeichnet und analysiert.

Die Fütterung von mit Fluralaner behandelten Hühnern führte in den ersten 14 Tagen nach der Behandlung, jedoch nicht später, zu einer Sterblichkeit von 50–100 % bei T. gerstaeckeri; Im Gegensatz dazu überlebten alle Insekten, die sich von mit Fenbendazol und Ivermectin behandelten Hühnern ernährten. Die Flüssigchromatographie-Tandem-Massenspektrometrie-Analyse (LC-QQQ), die zum Nachweis der Konzentration von Fluralaner und Fenbendazol im Hühnerplasma verwendet wird, zeigte das Vorhandensein von Fluralaner im Plasma 3, 7 und 14 Tage nach der Behandlung, jedoch nicht später, mit dem höchsten Wert Konzentrationen, die 3 und 7 Tage nach der Behandlung gefunden wurden. Allerdings lag die Fenbendazol-Konzentration zu jedem Zeitpunkt unter der Nachweisgrenze.

Die Xenointoxikation mit Fluralaner bei Geflügel ist ein potenzielles neues Instrument zur integrierten Vektorkontrolle, um das Risiko einer Chagas-Krankheit zu verringern.

Die Chagas-Krankheit, die durch den Flagellaten-Protozoen-Parasiten Trypanosoma cruzi verursacht wird, stellt eine der größten Krankheitslasten beim Menschen aller durch Vektoren übertragenen Krankheiten in Amerika dar und führte im Jahr 2019 zu schätzungsweise 6.469.283 Fällen [1]. Die vorherrschende Art der Übertragung von T. cruzi erfolgt über Sterkoraria durch Triatomin-Insekten (Unterfamilie Triatominae, Hemiptera: Reduviidae), bei der die infektiösen Stadien des Parasiten mit dem Insektenkot ausgeschieden werden und über die Bisswunde oder die Schleimhaut in das Wirbeltier gelangen [2, 3]. Einige Tiere können auch infizierte Insekten aufnehmen, was zu einer oral erworbenen Infektion führt [4, 5]. Sowohl T. cruzi als auch Triatomines haben ein breites Wirtsspektrum, und T. cruzi-Infektionen wurden bei vielen Säugetierarten festgestellt, darunter Haushunde und -katzen sowie mehrere Wildtierarten [6,7,8,9].

Die primäre Methode zur Reduzierung der Chagas-Krankheit besteht in der Reduzierung des menschlichen Kontakts mit infizierten Triatominen, einschließlich Vektorkontrolle, Haushaltsverbesserungen und Umweltmanagement [10,11,12]. In stark endemischen Regionen Amerikas haben sich die örtlichen Gesundheitsministerien auf die Anwendung von Pyrethroid-Insektizidrückständen in Innenräumen verlassen, um die inländischen Triatominpopulationen zu verringern [13]. Triatomine haben jedoch gezeigt, dass sie in der Lage sind, sich nach Beendigung der Insektizidbehandlung aus sylvatischen Refugien wieder anzusiedeln [14, 15]; Darüber hinaus hat die Resistenz gegen Pyrethroid-Insektizide [16] zu Kontrollfehlern geführt [17].

Viele Arten von Triatominenwanzen (Triatomines) spielen eine Rolle bei der Übertragung der Chagas-Krankheit auf den Menschen, wobei Rhodnius prolixus, Triatoma infestans und Triatoma dimidiata in ganz Mittel- und Südamerika am bemerkenswertesten sind und häufig in Häusern vorkommen [18]. In den USA kommen 11 verschiedene Arten von Triatominen in den 28 Südstaaten vor. Sieben Triatomin-Arten kommen in Texas vor, wobei T. gerstaeckeri am häufigsten vom Menschen angetroffen wird [19]. Triatoma gerstaeckeri kommt sowohl in Wald- als auch in häuslichen Umgebungen in den US-Bundesstaaten Texas und New Mexico sowie im Norden Mexikos vor [20], oft in Verbindung mit Nagetier- und Gürteltiernestern, Gehegen, Ställen, Hühnerställen und gelegentlich menschlichen Behausungen [19, 21]. Studien gehen davon aus, dass bis zu 55 % der erwachsenen T. gerstaeckeri mit T. cruzi infiziert sind [21].

Mehrere Wirbeltierarten spielen eine Rolle bei der Übertragung von T. cruzi, entweder direkt als Reservoir oder indirekt durch die Bereitstellung von Triatomin-Blutmahlzeiten zur Erhaltung der Vektorpopulationen. Hunde, Katzen und Hühner sind allesamt häufige Blutmahlwirte von Triatominen im Wohn- und Peridomizilkontext und können Vektoren in engen Kontakt mit Menschen bringen [23]. Es wurde festgestellt, dass insbesondere Hühner einen positiven Zusammenhang mit der Häufigkeit von Triatomen haben [24]. Während Hühner keine kompetenten Wirte für T. cruzi sind [25], sind sie in der Lage, Vektorpopulationen aufrechtzuerhalten [24]. Hühner kommen in allen Regionen Lateinamerikas, in denen die Chagas-Krankheit endemisch ist, häufig vor. Die Geflügelproduktion von kleinbäuerlichen „Familien“ ist in ganz Mittelamerika eine wichtige Quelle für tierisches Eiweiß, und Hühner sind das in diesen Gebieten am häufigsten vorkommende Hausgeflügel [26, 27].

Die Behandlung stark beanspruchter Wirbeltiere mit systemischen Insektiziden, die zu toxischen Blutmahlzeiten für Triatomine führt – auch Xenointoxikation genannt – könnte eine Lösung zur Reduzierung der Chagas-Krankheit in menschlichen und tierischen Populationen darstellen und gleichzeitig die nicht zielgerichteten Auswirkungen des Einsatzes von Insektiziden minimieren [28]. Jüngste Studien haben gezeigt, dass Triatomine mit auf den Wirt gerichteten Insektiziden bei Hunden erfolgreich abgetötet werden können, wobei verschiedene Verabreichungsmethoden und -formulierungen eingesetzt wurden, darunter mit Deltamethrin behandelte Halsbänder, topische Lösungen und orale systemische Insektizide [29,30,31]. Mehrere der Methoden, die den Wirkstoff Fluralaner verwenden, haben eine bis zu 100-prozentige Mortalität südamerikanischer Triatomin-Vektoren gezeigt, die sich von behandelten Wirten ernährten [32, 33]. Es hat sich gezeigt, dass Ivermectin-haltige Blutmahlzeiten von Hunden für Triatomine tödlich sind, wobei die stärkste Wirkung innerhalb von 3 Tagen nach der Behandlung bei Hunden zu verzeichnen war [34]. Bei Untersuchungen zur Xenointoxikation von Triatominen wurden jedoch bisher nordamerikanische Triatominen nicht berücksichtigt, und nur wenige Studien haben andere Wirte als Hunde untersucht.

Um die Durchführbarkeit und Wirksamkeit einer wirtsspezifischen Kontrollmethode zur Bewältigung von Triatominpopulationen zu untersuchen, haben wir die Überlebensrate von T. gerstaeckeri nach dem Verzehr von Blutmahlzeiten direkt von Hühnern untersucht, die oral mit einem der folgenden drei Wirkstoffe behandelt wurden: Fenbendazol, Ivermectin und Fluralaner. Die Ergebnisse dieser Studie werden Einblicke in die Fähigkeit geben, Hühner mit Insektiziden zu behandeln, die Triatomine abtöten.

In dieser Studie wurde ein Versuch als jedes Ereignis definiert, bei dem Triatomine an lebende Hühner verfüttert werden. Jeder Versuch bestand aus vier Hühnern, von denen drei Hühner in jedem Versuch mit einem der drei Insektizide behandelt wurden und ein Huhn unbehandelt war (Kontrolle). Jedes Huhn wurde mit drei Triatominen (jedes einzeln enthalten) gefüttert. Die Versuche wurden zu sechs verschiedenen Zeitpunkten nach der Behandlung der Hühner mit Insektiziden durchgeführt: Tage 0, 3, 7, 14, 28 und 56 Tage nach der Behandlung (DPT). Die Versuche am Tag 0 wurden zweimal durchgeführt und die Versuche an den Tagen 3, 7, 14, 28 und 56 wurden dreimal wiederholt. Eine weitere Versuchsrunde wurde bei 3, 7 und 14 DPT durchgeführt, wurde jedoch aufgrund der Managementpraxis der Geflügelfarm, Akarizide auf Hühner anzuwenden, die möglicherweise mit den Vögeln in unserer Studie in Kontakt kamen, vorzeitig beendet.

Die für diese Studie verwendeten Hühner (Gallus gallus Domesticus; Hy-line, W-36) wurden von der Hy-Line-Einrichtung in Bryan, Texas (Hy-Line, West Des Moines, IA, USA) gekauft. Die Hühner waren alle weiblich und am selben Tag geschlüpft. Während der Versuchsdauer waren die Hühner zwischen 18 und 38 Wochen alt. Das durchschnittliche Gewicht der verwendeten Hühner betrug 1,34 kg. Die Hühner wurden einzeln in der Poultry Science Farm der Texas A&M University gehalten und täglich mit frischem Futter (Layer Diet Formation; Texas A&M Poultry Science Center, College Station, TX, USA) und Wasser (300 ml) versorgt. Einzelne Hühner wurden nur in einem einzigen Versuch verwendet, um Bedenken hinsichtlich einer erworbenen Immunität nach Exposition gegenüber Triatomin-Speichelproteinen zu minimieren [35]. Aufgrund der Häutungsaktivität der Triatomin-Nymphen wurde in drei Kontrollversuchen nur ein Triatomin pro Huhn verwendet. Daher wurden während der gesamten Studiendauer insgesamt 234 Triatominen und 80 Hühner verwendet.

Triatoma gerstaeckeri wurden aus der Kolonie der Texas A&M University gewonnen. Diese Kolonie wurde in einer PPQ-zugelassenen BSL2-Quarantäneeinrichtung des Animal and Plant Health Inspection Service des US-Landwirtschaftsministeriums (USDA-APHIS) untergebracht und 6 Jahre lang bei 27–33 °C und 30–60 % relativer Luftfeuchtigkeit gehalten [ 36, 37]. Bei den in der Studie verwendeten Insekten handelt es sich um F2-F3-Generationen, die aus Wildpopulationen in Texas entnommen wurden. Defibriniertes Kaninchenblut (HemoStat Laboratories, Dixon, CA, USA) wurde einmal pro Woche zur Fütterung mit einem Hemotek-Membran-Feeder (Hemotek Ltd., Lancashire, UK) bereitgestellt, die für Versuche ausgewählten Personen wurden jedoch 2 Wochen bis 1 Monat lang ausgehungert [36]. ]. Alle Triatomine wurden in mit Filterpapier ausgekleideten Kunststoffbehältern (Whatman plc, Maidstone, UK) untergebracht, wobei jeder enthaltene Kunststoff in einer größeren Kunststoffwanne mit wasserimprägniertem Gips untergebracht war, um die Feuchtigkeit aufrechtzuerhalten [36]. Nymphen-Triatominen (3.-5. Stadium) wurden verwendet, da sie regelmäßig Blut fressen, aber noch nicht fliegen können.

Hühner erhielten zum gleichen Zeitpunkt entweder eines von drei systemischen Insektizidprodukten (Ivermectin, Fenbendazol, Fluralaner) oder keine Behandlung (Kontrollhuhn). Die Insektizide Ivermectin und Fenbendazol wurden in Wasser basierend auf dem Hühnergewicht verabreicht, wobei Ivermectin in einer Dosierung von 0,4 ml/kg Körpergewicht (KG) [38] und Fenbendazol in einer Dosierung von 0,5 ml/kg KG verabreicht wurde, wie auf dem Produktetikett angegeben. Mit diesen Produkten behandelte Hühner erhielten die Hälfte ihrer normalen täglichen Wassermenge (150 ml), um sicherzustellen, dass sie die volle Dosis des Insektizids aufnahmen. Diese Hühner wurden an fünf aufeinanderfolgenden Tagen täglich behandelt, wie aus früheren Studien hervorgeht [38]. Auch die Hühner wurden während der Experimente täglich überwacht.

Im Gegensatz dazu erhielten mit Fluralaner behandelte Hühner morgens vor dem Futter eine kleine orale Kautablette mit dem Wirkstoff. Frühere Studien untersuchten Fluralaner in Pulverform und ergaben, dass 0,5 mg/kg eine optimale Dosis für Hühner (G. g. Domesticus) zur Abtötung der Roten Vogelmilbe (Dermanyssus gallinae) darstellt [39]. Wir haben das erforderliche Gewicht der äquivalenten Fluralanerdosis in der Kautablette für Hunde auf 3,6 mg/kg KG berechnet; Bei einem durchschnittlich großen Huhn (1,34 kg) entsprach diese Dosis einem Kaustück mit einem Durchmesser von etwa 3 mm. Gelegentlich wurden getrocknete Mehlwürmer mit dem Kausnack kombiniert, um die Fressbereitschaft der Hühner zu steigern, und die Hühner wurden beobachtet, um sicherzustellen, dass dieses kleine Nahrungsmittel vollständig verzehrt wurde. Fluralaner wurde den Hühnern zweimal im Abstand von 7 Tagen verabreicht [40]. Die Federn an der Brust des Huhns wurden vor der Triatominfütterung beschnitten, um einen besseren Zugang zur Haut zum Füttern zu ermöglichen. Die Hühner wurden in eine Metallschale gelegt und die Körper wurden mit einer Bandage (Healqu, Jersey City, NJ, USA) festgehalten, um die Bewegung zu minimieren und den Triatominen eine vollständige Blutmahlzeit zu ermöglichen. Das Hühnerverhalten wurde aufgezeichnet und auf einer Skala von 0 bis 2 bewertet, wobei 0 keine Bewegung, 1 durchschnittliche Bewegung und 2 erhebliche Bewegung bedeutete.

Nymphen von T. gerstaeckeri im dritten bis fünften Stadium durften bei 0, 3, 7, 14, 28 und 56 DPT von den Hühnern fressen. Als Tag 0 nach der Behandlung wurde der Tag vor Beginn der Behandlung definiert. Während jedes Versuchs wurden drei T. gerstaeckeri gleichzeitig mit jedem Huhn gefüttert. Diese Käfer wurden in einzelnen konischen 50-ml-Röhrchen untergebracht, die mit einem Netzdeckel abgedeckt waren. Die Röhrchen wurden dann mit einem Verbandwickel (4 Zoll; Healqu, LLC, Jersey City, NJ, USA) an der beschnittenen Stelle des Huhns befestigt, wobei das Netz auf der Haut lag. Diese Befestigungsmethode ermöglichte es den Käfern, ihren Rüssel durch das Netz zu stecken und sich vom Huhn zu ernähren. Die Versuche wurden in einer dunklen Umgebung unter rotem Licht durchgeführt, um die Umgebung der Triatominfütterung zu simulieren und gleichzeitig eine Beobachtung zu ermöglichen [41]. Unter diesen Bedingungen ließ man Triatomine 45 Minuten lang fressen. Gleichzeitig mit den Triatominen wurden auch bis zu 75 weibliche Culex quinquefasciatus-Mücken mit den Hühnern gefüttert, um die Auswirkungen dieser Behandlungen auf die Überlebenschancen zu bewerten. Die Mücken wurden auf die Füße des Huhns gelegt, entfernt von der Stelle, an der die Triatominen platziert waren. Die Mückendaten werden künftig separat veröffentlicht.

Nach der Blutfütterung wurden der Blutstau und das Gewicht jedes T. gerstaeckeri aufgezeichnet und die Triatominen dann in einem Peltier-Inkubator (ShelLab, Cornelius, OR, USA) bei 26,7 °C und 50 % relativer Luftfeuchtigkeit gehalten. Engorgements erhielten eine Zahl (im Bereich von 0 bis 3), die mit der Größe der Blutmahlzeit korreliert, wobei 0 bedeutet, dass sie nicht gefüttert wurden, und 3, dass sie vollständig gefüttert sind, ähnlich den Methoden von Reithinger et al. [31]. Eine „gefütterte“ Triatomine wurde als jede einzelne Knospe mit einem Stauungswert ≥ 1 definiert. Die Überlebensrate der Individuen wurde 10 Tage lang alle 24 Stunden nach dem Versuchsdatum aufgezeichnet. Personen, die Anzeichen von Morbidität aufwiesen, definiert als Bewegungsbeeinträchtigung mit unterschiedlichen Verlaufsergebnissen, wurden in der Mortalitätsanalyse als tot betrachtet. Alle Personen mit Anzeichen einer Morbidität verstarben innerhalb des 10-tägigen Beobachtungszeitraums.

Um Fluralaner und Fenbendazol im Hühnerserum zu quantifizieren, wurden 2,5 ml Hühnervollblut in 3,0-ml-BD-Vacutainer®-Blutentnahmeröhrchen (BD Manufacturing, Glenboro, MB, Kanada) gesammelt und dann 20 Minuten lang bei 10.000 U/min zentrifugiert 1,0 ml Serum wurden in Mikrozentrifugenröhrchen (VWR International, Radnow, PA, USA) überführt. Serumproben wurden vor dem Test etwa 3 Monate lang bei –20 °C gelagert. Die Analyse der gezielten Flüssigkeitschromatographie-Tandem-Massenspektrometrie (LC-QQQ) wurde mit einem TSQ Quantiva-Massenspektrometer (Thermo Fisher Scientific, Waltham, MA, USA) durchgeführt, das an eine binäre Pumpen-UHPLC (Ultimate3000; Thermo Fisher Scientific) gekoppelt war. Scan-Parameter für Zielionen in Fluralaner und Fenbendazol sind in Tabelle 1 angegeben. Die chromatographische Trennung wurde auf einer Hypersil Gold 5 µm, 50 mm × 3 mm C18-Säule (Thermo Fisher Scientific) erreicht, die bei 30 °C gehalten wurde, unter Verwendung einer Lösungsmittelgradientenmethode . Probenerfassung und Datenanalyse wurden mit der Anwendung Trace Finder 3.3 (Thermo Fisher Scientific) durchgeführt. Die Analyse wurde am Integrated Metabolomics Analysis Core der Texas A&M University durchgeführt.

Alle statistischen Analysen wurden mit R (Version 4.2.2; R Foundation for Statistical Computing, Wien) durchgeführt. Die Überlebensdaten von Triatoma gerstaeckeri wurden mithilfe der Kaplan-Meier-Überlebenskurve (Paket: Überleben) analysiert und anschließend mithilfe des gepaarten Log-Rank-Tests (R-Paket: Survminer) verglichen. Die binäre logistische Regression wurde verwendet, um die Auswirkungen des Milchstaus auf das Überleben sowie die Auswirkungen der Behandlung, der DPT, der Wechselwirkung von Behandlung und DPT und des Lebensstadiums auf den Fütterungserfolg (Paket: Statistiken) zu bewerten, wobei das Hühnerverhalten ein zufälliger Effekt war. Die Receiver Operating Characteristic (ROC) wurde für den Modell-Anpassungstest (R-Paket: pROC) verwendet. Die geordnete logistische Regression wurde verwendet, um die Auswirkungen der Behandlung, der DPT und des Lebensstadiums auf das Ausmaß der Milchstauung zu analysieren (R-Paket: MASS). Die Modellleistung wurde mithilfe des Hosmer-Lemeshow-Anpassungstests (R-Paket: generalhoslem) bewertet.

Der Fütterungserfolg von T. gerstaeckeri lag bei verschiedenen Hühnerbehandlungen zwischen 68,6 % und 83,3 %, im Durchschnitt bei 77,4 % (Abb. 1). Von den gefütterten T. gerstaeckeri nahm die Mehrheit eine Vollblutmahlzeit zu sich (Verstopfungsstufe 3). Behandlung, Lebensstadium und DPT hatten in unserer Analyse keinen signifikanten Einfluss auf den Fütterungserfolg und den Milchstaugrad (Tabelle 2). Die ROC-Analyse der logistischen Regression für variable Auswirkungen auf den Fütterungserfolg ergab einen Bereich unter der Kurve (AUC)-Wert von 0,683, was auf eine akzeptable Modellfitness hinweist (Zusatzdatei 1: Abbildung S1A). Außerdem wurde in unserer Analyse kein Einfluss von Produkt, DPT und Lebensstadium auf die Schwellung (oder die Größe der Blutmahlzeit) festgestellt. Hosmer-Lemeshow-Tests, die mit dem ordinalen logistischen Regressionsmodell durchgeführt wurden, ergaben einen P-Wert von 0,3986 (df = 11, χ2 = 11,55), was auf eine akzeptable Modellfitness hinweist.

Fütterungserfolg und Verstopfungsniveau von Triatoma gerstaeckeri, die mit behandelten und Kontrollhühnern gefüttert wurden

Von den drei Produkten zeigte nur Fluralaner irgendeinen Einfluss auf die Überlebenschancen der T. gerstaeckeri-Insekten (Abb. 2). Bei 3 DPT starben alle T. gerstaeckeri, die sich von Fluralaner-behandelten Hühnern ernährten, innerhalb von 4 Tagen nach der Blutfütterung. Die Wirksamkeit von Fluralaner nahm jedoch mit der Zeit ab: Bei 7 und 14 DPT starben 90 % bzw. 50 % der T. gerstaeckeri, die sich von mit Fluralaner behandelten Hühnern ernährten, innerhalb von 10 Tagen, und bei T. gerstaeckeri wurde keine Mortalität beobachtet gefüttert mit mit Fluralaner behandelten Hühnern bei 28 oder 56 DPT. Für die Kaplan-Meyer-Analyse haben wir jedes Insekt, das über die 10-tägige Beobachtungszeit hinaus lebte, als 11 Tage lebend definiert, was darauf hindeutet, dass die Insekten über den beobachtbaren Bereich hinaus gelebt hatten. Das Überleben von T. gerstaeckeri variierte je nach Engorgement-Score, wobei Insekten mit einem Engorgement-Score von 3 eine um 77 % geringere Wahrscheinlichkeit starben als Insekten mit einem Engorgement-Score von 1 (logistische Regression, P-Wert = 0,01, Odds Ratio [OR]) 0,23, 95 %-Konfidenzintervall [KI] 0,08–0,64; Tabelle 2). Die Insekten, die sich zu allen Zeitpunkten von den Kontroll-, Ivermectin- und Fenbendazol-behandelten Hühnern ernährten, überlebten zu 100 %. Die an diesem Modell durchgeführte ROC-Analyse korrelierte mit einem AUC-Wert von 0,659, was auf eine akzeptable Modellfitness hinweist (Zusatzdatei 1: Abbildung S1B).

Kaplan-Meyer-Überlebenskurven für Triatominen, die sich von Hühnern ernährten, die mit Fluralaner behandelt wurden (a), und Triatominen, die sich von unbehandelten Kontrollhühnern ernährten (b). Die Überlebenskurve bei 56 DPT wurde mit anderen mit einem Alpha-Wert von 0,05 verglichen. DPT, Tage nach der Behandlung

Die Fluralaner-Konzentrationen im Hühnerserum wiesen über DPTs und Replikate hinweg kein einheitliches Muster auf, das zwischen 93,5 ng/ml und unterhalb der Bestimmungsgrenze (2,5 ng/ml) lag (Tabelle 3). Alle Serumproben lagen unterhalb der unteren Bestimmungsgrenze für Fenbendazol (< 5 ng/ml).

Wir berichten hier zum ersten Mal, dass die Blutfütterung von mit Fluralaner behandelten Hühnern zur anschließenden Sterblichkeit bei Triatominen führte. Diese Ergebnisse unterstreichen das Potenzial von Fluralaner als wirksames Medikament gegen Xenointoxikation und liefern einen Proof-of-Concept für die Hinzufügung von Geflügel zu wirtsspezifischen Interventionen zur Behandlung der Chagas-Krankheit. Fluralaner gehört zur Arzneimittelklasse der Isoxazoline und wurde in Produkten zur Behandlung von Ektoparasiten verschiedener Tiere eingesetzt, darunter Hunde, Katzen und neuerdings auch Hühner [39, 40]. In den USA und anderen Ländern ist Fluralaner der Wirkstoff in einem oralen Kaumedikament, das Hunden zur Behandlung von Flöhen und Zecken unter dem Namen Bravecto® verabreicht wird (Merck Animal Health USA, Rahway, NJ, USA).

Die Fluralaner-Behandlung von Hühnern führte bis zum 14. DPT zur Gesamtmortalität von T. gerstaeckeri. Diese Ergebnisse stimmten mit den Messungen der Fluralaner-Konzentration im Hühnerserum überein, die nachweisbare Werte bei 3, 7 und 14 DPT zeigten, jedoch Werte unterhalb der Nachweisgrenze bei 28 und 56 DPT. Unsere Ergebnisse bestätigen die Ergebnisse ähnlicher Studien, die mit Hühnern durchgeführt wurden, die zur Behandlung von Rotmilben mit Fluralaner behandelt wurden. Die Ergebnisse deuten darauf hin, dass das Produkt innerhalb der ersten zwei Behandlungswochen die höchste Wirksamkeit zeigt [42]. Andere neuere Studien haben ähnliche Erfolge bei der Bewertung des Einsatzes von Fluralaner zur Bekämpfung der Bettwanze Cimex lectularius in Geflügelfarmen festgestellt [43]. Die Konzentration von Fluralaner im Hühnerplasma war bei unterschiedlichen DPT-Werten bei den einzelnen Hühnern uneinheitlich, was möglicherweise auf Unterschiede bei der oralen Aufnahme des Kauprodukts zurückzuführen ist, obwohl beobachtet wurde, dass Hühner das Futtergranulat, das das Insektizid enthielt, vollständig konsumierten, oder auf eine Heterogenität der Fluralaner-Konzentration in der Kautablette.

Fluralaner wurde zuvor als potenzielles Kontrollinstrument für die Chagas-Krankheit durch Xenointoxikation bei Haushunden untersucht, wobei die Autoren eine Mortalität von bis zu 100 % für 7 Monate bei Triatoma brasiliensis berichteten [30]. Feldversuche in Argentinien zeigten außerdem, dass die Behandlung von Hunden mit Fluralaner zu einer Verringerung der T. infestans-Populationen führte [44]. Unsere Studie zeigt das Potenzial für Hühner, in wirtsspezifische Strategien zur Behandlung der Chagas-Krankheit einbezogen zu werden, und zukünftige Forschungen sollten die Auswirkungen von Fluralaner auf verschiedene Triatomin-Arten sowie auf Triatominen, die gegen andere Insektizide resistent sind, untersuchen.

Fenbendazol ist ein Breitband-Antihelminthikum aus der Arzneimittelklasse der Benzimidazole und wurde bei vielen Tieren untersucht, darunter Rindern, Hunden, Hühnern und anderen [45]. Safe-Guard® AquaSol (Merck Animal Health USA), ein Produkt, das Fenbendazol als Wirkstoff enthält, ist als Zusatz zum Hühnertrinkwasser im Handel erhältlich. Obwohl keine Wirksamkeit von Fenbendazol gegen Ektoparasiten bekannt ist [46], ist es eines der wenigen antiparasitären Arzneimittel, die in den USA für die Verwendung bei Geflügel zugelassen sind. Wir beobachteten keine Mortalität bei T. gerstaeckeri, die sich mit Fendbendazol behandelten Hühnern ernährte, bei 3 DPT und darüber hinaus. Alle Plasmakonzentrationen von Fenbendazol lagen unter 5 ng/ml, was darauf hindeutet, dass die Mindestkonzentration, die bei T. gerstaeckeri zum Tod führt, höher als 5 ng/ml ist.

Ivermectin ist ein Endektozid aus der Klasse der makrozyklischen Laktone, das zur Behandlung von Darmparasiten bei Hunden, Hühnern, Katzen und anderen Tieren eingesetzt wird [47]. Es ist der Wirkstoff von Ivomec® Pour-On (Boehringer Ingelheim, Biberach, Deutschland), einem kommerziellen Produkt, das als Lösung zum Aufgießen zur Behandlung von Darmparasiten bei Rindern erhältlich ist und auch off-label als Lebensmittelzusatzstoff verwendet wird ein Wasserzusatz [38]. Es wurde kürzlich als Behandlung für Ektoparasiten, einschließlich Bettwanzen und Mücken, bewertet [38, 43, 48]. Pharmakokinetische Studien zu Ivermectin ergaben, dass es unmittelbar nach der Behandlung seine maximale Konzentration erreicht und innerhalb von 24 Stunden die Bestimmungsgrenze erreichen kann [49]. In ähnlicher Weise haben Nyguyen et al. fanden heraus, dass der Ivermectinspiegel im Hühnerserum schnell abfiel, wobei der Serumspiegel 24 Stunden nach der Behandlung seinen Höhepunkt erreichte und nur bis zum 3. DPT weiterhin einen signifikanten Einfluss auf die Mückensterblichkeit hatte; um 5 DTP lagen die Werte unter der tödlichen Konzentration, was zu einer Mortalität von 50 % führte (LC50) [38]. Experimente mit Triatominen ergaben, dass 83,3 % der Triatominen, die Ivermectin-haltige Blutmahlzeiten von Hunden zu sich nahmen, innerhalb von 24 Stunden starben, die Sterblichkeit jedoch bis zum 6. Tag auf nur 13 % reduziert wurde [34]. Obwohl Ivermectin zu einer hohen Arthropodensterblichkeit führen kann, scheint seine Wirkung auf die ersten Tage der Behandlung beschränkt zu sein, was wahrscheinlich auf Faktoren wie schnelle Entgiftung, Clearance aus dem Blut und hohe Stoffwechselrate zurückzuführen ist [43]. Angesichts des Interesses unserer Studie, Einzeldosis-Interventionen anstelle von Interventionen mit kontinuierlicher Anwendung zu identifizieren, erfasste das Design unserer Studie nicht den akuten Zeitrahmen, über den Ivermectin voraussichtlich blutsaugende Vektoren abtötet. Diese Ergebnisse deuten letztendlich darauf hin, dass Ivermectin für die Langzeitbehandlung von Ektoparasiten möglicherweise nicht wirksam ist [43], es sei denn, die Dosis wird konsequent verabreicht.

Nicht alle T. gerstaeckeri, die einem Huhn bei der Blutfütterung verabreicht wurden. Um die Rolle der Hühnerbewegung für den Fütterungserfolg zu berücksichtigen, haben wir das Hühnerverhalten als zufälligen Effekt in die logistische Regression einbezogen. Wir fanden heraus, dass DPT, Lebensstadium und Behandlung keinen signifikanten Einfluss auf den Fütterungserfolg der Triatominen hatten. Frühere Studien haben gezeigt, dass Insekten wie Sandfliegen in einigen Fällen von einem mit Insektiziden behandelten Wirt abgewehrt werden können [50], den Vektor jedoch anschließend auf unbehandelte Wirte in der Nähe wie Menschen umleiten könnten. Dies könnte die Dynamik der Parasitenübertragung beeinflussen, indem Vektoren dazu ermutigt werden, sich nicht von behandelten Hunden zu ernähren und sich stattdessen von Menschen zu ernähren. Allerdings stellten wir bei den verschiedenen Behandlungen keinen Unterschied im Fütterungserfolg fest und daher deuteten unsere Ergebnisse bei keinem der bewerteten Produkte auf eine abweisende Wirkung von T. gerstaeckeri hin.

Während wir davon ausgingen, dass ein höherer Milchstau mit einem höheren Prozentsatz der Sterblichkeit korrelieren würde, stellten wir fest, dass T. gerstaeckeri mit einem Milchstauwert von 3 weniger wahrscheinlich sterben als Insekten mit einem Milchstauwert von 1 (Tabelle 2). Obwohl davon ausgegangen werden kann, dass eine größere Blutmahlzeit eine höhere Insektiziddosis enthält, zeigten die Insektizidkonzentrationen im Plasma der behandelten Hühner in unserer Studie kein einheitliches Muster (Tabelle 3).

In Kombination mit einer Xenointoxikation anderer häufiger Triatomin-Wirte wie Hunden und Katzen kann die Behandlung von Hühnern mit systemischen Insektiziden die Kontrolle von Triatominen in der häuslichen und peridomizilen Umgebung ermöglichen. Fluralaner-Produkte können Hühnern als oraler Leckerbissen verabreicht werden, wie in dieser Studie gezeigt wurde, oder als flüssiger Zusatz zu Wasser, wie bei Exzolt™ (Merck Animal Health USA), dem Geflügelprodukt zur Bekämpfung von Geflügelmilben. Exzolt™ ist derzeit nicht von der US-amerikanischen Food and Drug Agency zugelassen, obwohl dieses Produkt zur Bekämpfung weiterer blutsaugender Arthropoden wie Triatominen untersucht werden sollte. Xenointoxikation kann besonders wirksam sein, wenn sie in Kombination mit anderen Bekämpfungsmethoden, einschließlich Veränderungen in der Unterkunft und dem Versprühen von Insektiziden, eingesetzt wird.

Die Ergebnisse dieser Studie zeigen, dass Fluralaner die Sterblichkeit von T. gerstaeckeri induziert, nachdem diese Insekten eine Blutmahlzeit von mit Fluralaner behandelten Hühnern zu sich genommen haben. Die Xenointoxikation von Hühnern könnte als potenzielle Methode zur Kontrolle der vektoriellen Übertragung von T. cruzi, dem ätiologischen Erreger der Chagas-Krankheit, eingesetzt werden.

Daten, die die Schlussfolgerungen der vorliegenden Studie stützen, sind im Artikel enthalten. Die während dieser Studie verwendeten und/oder analysierten Daten sind auf begründete Anfrage beim entsprechenden Autor erhältlich.

Tage nach der Behandlung

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Wir möchten Macie Garza für ihre Hilfe bei der Durchführung der Experimente und der Datenaufzeichnung danken. Wir möchten Dayvion Adams auch für seine Beiträge in den frühen Phasen der Projektentwicklung danken. Die grafische Zusammenfassung für dieses Manuskript wurde mit Biorender.com erstellt.

Dieses Projekt wurde von Texas A&M AgriLife Research und USDA NIFA Animal Health and Disease Research Capacity Funding sowie dem Schubot Center for Avian Health unterstützt.

Abteilung für Veterinärintegrative Biowissenschaften, Texas A&M University, College Station, USA

Cassandra Durden, Keri N. Norman und Sarah A. Hamer

Schubot Center for Avian Health, Abteilung für Veterinärpathobiologie, Texas A&M University, College Station, USA

Cassandra Durden und Sarah A. Hamer

Abteilung für Entomologie, Texas A&M University, College Station, USA

Yuexun Tian & Gabriel L. Hamer

Abteilung für Geflügelwissenschaft, Texas A&M University, College Station, USA

Koyle Knape & John B. Carey

Integrated Metabolomics Analysis Core, Texas A&M University, College Station, USA

Cory Klemashevich

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CD hat den ersten Entwurf des Manuskripts geschrieben. CD und KK organisierten das Studium. CD und KK überwachten die Studienbetriebe und Insekten. CD und YT führten die statistische Analyse der Ergebnisse durch. CK führte eine Flüssigchromatographie-Tandem-Massenspektrometrieanalyse (LC-QQQ) durch. CD, KK und YT waren am Studiendesign und an der Interpretation der Ergebnisse beteiligt. Alle Autoren haben das endgültige Manuskript gelesen und genehmigt.

Korrespondenz mit Gabriel L. Hamer.

Protokolle für die Verwendung von Hühnern wurden am 11.05.2021 vom Institutional Animal Care and Use Committee der Texas A&M University (Animal Use Protocol IACUC 2021–0109) überprüft und genehmigt.

Alle Autoren haben dieses Manuskript überprüft und zur Einreichung freigegeben.

Die Autoren haben keine konkurrierenden Interessen anzugeben.

Springer Nature bleibt neutral hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten.

ROC-Analyse der logistischen Regressionsmodelle für: Faktoren, die den Fütterungserfolg von Triatoma gerstaeckeri beeinflussen (A) und Faktoren, die die Überlebenswahrscheinlichkeit von Triatoma gerstaeckeri beeinflussen (B).

Open Access Dieser Artikel ist unter einer Creative Commons Attribution 4.0 International License lizenziert, die die Nutzung, Weitergabe, Anpassung, Verbreitung und Reproduktion in jedem Medium oder Format erlaubt, sofern Sie den/die Originalautor(en) und die Quelle angemessen angeben. Geben Sie einen Link zur Creative Commons-Lizenz an und geben Sie an, ob Änderungen vorgenommen wurden. Die Bilder oder anderes Material Dritter in diesem Artikel sind in der Creative Commons-Lizenz des Artikels enthalten, sofern in der Quellenangabe für das Material nichts anderes angegeben ist. Wenn Material nicht in der Creative-Commons-Lizenz des Artikels enthalten ist und Ihre beabsichtigte Nutzung nicht gesetzlich zulässig ist oder über die zulässige Nutzung hinausgeht, müssen Sie die Genehmigung direkt vom Urheberrechtsinhaber einholen. Um eine Kopie dieser Lizenz anzuzeigen, besuchen Sie http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/. Der Creative Commons Public Domain Dedication-Verzicht (http://creativecommons.org/publicdomain/zero/1.0/) gilt für die in diesem Artikel zur Verfügung gestellten Daten, sofern in einer Quellenangabe für die Daten nichts anderes angegeben ist.

Nachdrucke und Genehmigungen

Durden, C., Tian, ​​Y., Knape, K. et al. Die systemische Behandlung von Hühnern mit Fluralaner führt zur Mortalität bei Triatoma gerstaeckeri, dem Überträger des Erregers der Chagas-Krankheit. Parasites Vectors 16, 178 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05805-1

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Eingegangen: 09. Februar 2023

Angenommen: 10. Mai 2023

Veröffentlicht: 02. Juni 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05805-1

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